首次公布N64是在1995年11月24日，于日本的第七届Shoshinkai Software展览会。而有关相片则由Game Zero杂志经由互联网发布，而官方报道则于数星期后于初期的Nintendo Power 网站，及于第85期任天堂杂志公布。

开发过程中的N64被命名代号为Project Reality。这个名称是来自任天堂能够生产出与超级电脑同等的计算机图形界面。公开后将名称改为任天堂超级64 (Nintendo Ultra 64)，64指的是其所装置的64位元处理器。但于1996年2月1日，即5个月后，任天堂将该名称删掉了"Ultra"。

顾名思义，它使用的是64位元RISC（精简指令集架构）的处理器。值得注意的是，N64问世的时候光碟已经相当普及，但任天堂公司依然执着使用卡匣作为游戏的储存媒体。

于首次发表N64后，Rareware(英国)及Midway(美国) 两间公司主张使用任天堂64的硬件来制作动作游戏：Killer Instinct 及 Cruis'n USA，但事实上，最后推出的游戏，硬件并没有任何帮助，这两个游戏只使用了硬盘及TMS处理器。Killer Instinct是当时最先进的游戏，它的特色在于事先演算了在硬盘中储存的背景动画。

任天堂以创新的手法来招徕顾客，但在这之前许多的创意性手法其实已被使用过：第一个64位元的家用主机其实是Atari Jaguar (虽然这向来有所争议，Jaguar只是拥有两个32位元的中央处理器)；第一个采用类比摇捍；第一个使用四个手把插孔的主机是Bally Astrocade。但无论如何，任天堂64是第一个运用这些手法而受到热烈欢迎的主机。

任天堂64的系统设计是由Silicon Graphics所负责,SGI的特色在于他们的注册商标---虚拟三十二位元颜色系统(dithered virtual 32-bit color graphics).早期的N64开发系统装备了SGI的Indy。

N64是第一个支援mipmapping和anti-aliasing绘图技术的家用主机，但N64在图像表现上有所缺陷，因为它缺乏足够的影像内存去储存立体图形上的贴图(N64只采用卡匣和扩张RAM)，这使游戏设计者只能使用一些像素低的贴图再加上以双线性过滤来做出比较多的模糊效果来补偿这个不足。

卡带与光碟

任天堂64是最后一个使用卡匣来储存游戏的电视游戏机。任天堂之所以选择卡匣，有以下优点：

卡匣的读取速度比起光碟快上许多。“读取中……”的画面在许多使用光碟的电视游戏机，如：Sega Saturn上看到, 而大部分的N64游戏则很少需要读取的时间。

卡匣不易复制且复制的成本也很高，如此一来就能够抵抗盗版问题(尽管任天堂所获得的利润会比较低)。但后来一些未经任天堂认可的读光碟器被人制造了，它们看起来些看起来和如PlayStation上的一般光碟装置有异，但还是可以为任天堂64读取光盘上的游戏。

拥有在卡匣上搭载特殊芯片的可能性，这个方法在一些SNES上的游戏可以看到。

大多数的卡匣可以自行储存特有的资料及游戏流程，使昂贵的记忆卡不再是玩家必需的。储存资料需要卡匣中使用电池:电池的能源将会逐渐减少，但电力通常可维持一整年。

任天堂选择了卡匣作为N64游戏的载体。任天堂原本在1988年与Sony签署了合约，要开发SNES的外接光碟装置。但因为Sony坚持他们想接收所有以光碟推出的游戏收益做为回报，以及除了外接光碟装置外，Sony可以发行SNES与光碟装置的整合机种(the PlayStation)，使得任天堂后来改变了合约(任天堂稍后与荷兰的Philips合作发展SNES的光碟装置，但这个合作计划后来也没有任何下文。)。而Sony为了抗议任天堂，后来在他们的32位元主机上保留了这个名字.任天堂也为此控告Sony，虽然后来这个纷争已经被平息。

用图表可得出，任天堂的卡匣系统的收益已经很难区分。当 N64 游戏通常需要更多的多边形描绘时，有限的 ROM 卡匣容量限制了可用纹理的数量，导致游戏只有平庸的平影效果。之后如生化危机2需要更多的存储容量的游戏，当媒体容量允许时，可显示出 N64 更好的图形效果，但这种性能在战争游戏中来得晚并且是高价。

同时,任天堂的竞争对手(Sony的PlayStation和Sega的Saturn)所发行的主机是使用光碟来做为游戏的载体。由于光碟的制造和流通成本较为便宜，将使得第三厂商的花费较少，这使过去原本支持任天堂游戏主机的游戏开发商转而加入任天堂的竞争对手阵营里，以获得较高的利润。而最后，卡匣与光碟这两种储存媒体的争论在最终幻想VII的发行平台选择上达到最高点，尽管最终幻想的前六个作品都在任天堂的游戏主机上发行，这个系列作的发行公司Squaresoft选择了在Sony PlayStation上发行最终幻想VII，这起事件可以说是对任天堂的卡匣式系统发出了个高度的公开谴责，也损害了任天堂的声誉。

N64制作卡匣的成本也远高于CD:一本游戏杂志在此时提到了一个卡匣平均要花费的成本是美金25元，CD则只有美金10元。也因为如此, N64的游戏售价比PlayStation的游戏还高，大部分的PlayStation游戏很少超过美金50元，但N64的游戏售价却在美金70-75元之间。

尽管有着上述的问题，N64仍然发行了许多受欢迎的游戏，主机的生命周期也相当长，N64在这次的游戏主机战争中也取得了第二名的位置(市场占有率40%)，另外，第一名则是PlaySation(市场占有率51%), 这都是归功于任天堂自主开发的游戏，有如超级马里奥系列和塞尔达传说系列这一些只在任天堂主机上开发的游戏。而007 黄金眼、生化危机2、Shadow Man、毁灭战士64 及 雷神之锤II这一类游戏亦为任天堂64带来一些成年的玩家。

在2001年,任天堂64的下一代主机被以光碟为载体的Nintendo Game Cube所替代，不过这个主机并不使用主流的CD/DVD技术(选择基于 DVD 但不兼容普通DVD的GameCube 光盘)，Nintendo Wii是任天堂第一台使用标准储存媒体的游戏主机。